Phylogeographic and demographic history of convergence events in Neotropical adaptive radiation
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Entender los mecanismos y fuerzas que promueven y mantienen la variación fenotípica adaptativa en la naturaleza es una pregunta fundamental en biología evolutiva. En años recientes se ha hecho un importante avance en el descubrimiento de genes que controlan la formación de diversidad morfológica adaptativa [1-6], pero aún se sabe poco sobre la arquitectura genética y distribución geográfica y filogenética de alelos adaptativos que segregan en poblaciones silvestres [7]. Más aún, algunas de estas poblaciones pueden evolucionar rasgos similares cuando se enfrentan a la misma presión de selección, lo que se conoce como convergencia fenotípica [8,9].La evolución convergente puede surgir a nivel genético como producto de cualquiera de los siguientes procesos: (i) evolución independiente de mutaciones que producen el mismo rasgo en poblaciones o especies distintas, (ii) polimorfismo ancestral repartido diferencialmente entre los linajes descendientes y, (iii) por introgresión. Existe más de 100 ejemplos que ilustran cómo los tres procesos aportan a la evolución convergente [8,10], sin embargo, pocos estudios han evaluado la frecuencia (número de veces) con la que surgen dichas adaptaciones a nivel poblacional y la demografía y filogeografía de estas, particularmente en animales. Más aún, pocos estudios han probado si la evolución convergente es el resultado de sólo uno de dichos procesos o, por el contrario, puede resultar de la combinación de varios de ellos [11].Las mariposas del género Heliconius son un ejemplo clásico de evolución convergente, donde especies que viven en simpatría comparten un mismo patrón de coloración para alertar a los depredadores sobre su toxicidad [12,13]. En estas mariposas, la convergencia entre especies lejanamente relacionadas como H. melpomene y H. erato resulta del surgimiento de mutaciones independientes en la misma región genómica, pero para especies cercanamente relacionadas como H. melpomene y H. timareta, la convergencia mimética es el resultado de introgresión adaptativa [12-14]. Existen al menos 7 casos geográficos donde formas de H. timareta mimetiza a H. melpomene y a H. erato (Figura 1) y, si bien se sabe que este mimetismo es producto de introgresión de genes de coloración desde H. melpomene hacia H. timareta, aún se desconoce si esta convergencia mimética se debe a: (i) múltiples eventos locales de introgresión de un único alelo causal, (ii) múltiples eventos de introgresión de diferentes alelos causales o (iii) un único evento de introgresión con posterior dispersión del alelo introgresado.Dentro de H. melpomene, el fenotipo ‘postman’ (banda roja en el ala anterior y barra amarilla en el ala posterior) se encuentra en al menos 7 razas geográficas con distribución disyunta a lo largo de centro y sur América (Figura 1), mientras que el fenotipo alterno ‘dennis-ray’ (parche naranja en el ala anterior y rayos en el ala posterior) se distribuye de forma continua en la región amazónica con al menos 9 razas convergentes a este fenotipo (Figura 1).Figura 1. Distribución geográfica de las radiaciones convergentes de H. erato, H. melpomene y H. timareta. Se señalan la distribución de los principales fenotipos: banda roja (fucsia), dennis-ray (amarillo), postman (aguamarina), banda amarilla y roja (rojo), banda amarilla (amarillo), rayos (piel). También se indica la distribución de las subespecies (o razas) de cada anillo mimético, detallado en la zona inferior de la figura. Esta figura se modificó a partir de [14].Estudios filogeográficos del gen optix (responsable de controlar las coloraciones alares rojizas [15]) muestran que el fenotipo ‘dennis-ray’ es derivado del fenotipo ‘postman’ [16]. Sin embargo, a la fecha no se ha estudiado la historia evolutiva de otros loci de coloración de gran efecto, como el locus Yb (responsable de la barra amarilla en el ala posterior [17]) y, por ende, se desconoce si la distribución geográfica actual de las razas ‘postman’ representa 7 casos de convergencia independientes o, por el contrario, es un único fenotipo cuya distribución continua se disgregó gracias a la aparición del exitoso fenotipo mimético ‘dennis- ray’.Aprovechando el conocimiento sobre la genética de la coloración en H. melpomene [12-14], la disponibilidad de un muestreo excepcional de la radiación del clado H. melpomene/H. cydno/H. timareta, y la disponibilidad de un genoma de referencia para este clado [18], en este proyecto: (i) se estudiará si la convergencia fenotípica entre todos los pares miméticos de H. melpomene y H. timareta se debe a varios eventos independientes de introgresión de los mismos alelos en tres loci de patrón de coloración o, por el contrario, es un único evento de introgresión que involucra el mismo alelo en cada uno de dichos loci; y (ii) se establecerá si la convergencia en patrones de coloración dentro de las razas de H. melpomene es producto de las mismas variantes alélicas para los dos fenotipos ‘postman’ y ‘dennis-ray’.
Entender los mecanismos y fuerzas que promueven y mantienen la variación fenotípica adaptativa en la naturaleza es una pregunta fundamental en biología evolutiva. En años recientes se ha hecho un importante avance en el descubrimiento de genes que controlan la formación de diversidad morfológica adaptativa [1-6], pero aún se sabe poco sobre la arquitectura genética y distribución geográfica y filogenética de alelos adaptativos que segregan en poblaciones silvestres [7]. Más aún, algunas de estas poblaciones pueden evolucionar rasgos similares cuando se enfrentan a la misma presión de selección, lo que se conoce como convergencia fenotípica [8,9].La evolución convergente puede surgir a nivel genético como producto de cualquiera de los siguientes procesos: (i) evolución independiente de mutaciones que producen el mismo rasgo en poblaciones o especies distintas, (ii) polimorfismo ancestral repartido diferencialmente entre los linajes descendientes y, (iii) por introgresión. Existe más de 100 ejemplos que ilustran cómo los tres procesos aportan a la evolución convergente [8,10], sin embargo, pocos estudios han evaluado la frecuencia (número de veces) con la que surgen dichas adaptaciones a nivel poblacional y la demografía y filogeografía de estas, particularmente en animales. Más aún, pocos estudios han probado si la evolución convergente es el resultado de sólo uno de dichos procesos o, por el contrario, puede resultar de la combinación de varios de ellos [11].Las mariposas del género Heliconius son un ejemplo clásico de evolución convergente, donde especies que viven en simpatría comparten un mismo patrón de coloración para alertar a los depredadores sobre su toxicidad [12,13]. En estas mariposas, la convergencia entre especies lejanamente relacionadas como H. melpomene y H. erato resulta del surgimiento de mutaciones independientes en la misma región genómica, pero para especies cercanamente relacionadas como H. melpomene y H. timareta, la convergencia mimética es el resultado de introgresión adaptativa [12-14]. Existen al menos 7 casos geográficos donde formas de H. timareta mimetiza a H. melpomene y a H. erato (Figura 1) y, si bien se sabe que este mimetismo es producto de introgresión de genes de coloración desde H. melpomene hacia H. timareta, aún se desconoce si esta convergencia mimética se debe a: (i) múltiples eventos locales de introgresión de un único alelo causal, (ii) múltiples eventos de introgresión de diferentes alelos causales o (iii) un único evento de introgresión con posterior dispersión del alelo introgresado.Dentro de H. melpomene, el fenotipo ‘postman’ (banda roja en el ala anterior y barra amarilla en el ala posterior) se encuentra en al menos 7 razas geográficas con distribución disyunta a lo largo de centro y sur América (Figura 1), mientras que el fenotipo alterno ‘dennis-ray’ (parche naranja en el ala anterior y rayos en el ala posterior) se distribuye de forma continua en la región amazónica con al menos 9 razas convergentes a este fenotipo (Figura 1).Figura 1. Distribución geográfica de las radiaciones convergentes de H. erato, H. melpomene y H. timareta. Se señalan la distribución de los principales fenotipos: banda roja (fucsia), dennis-ray (amarillo), postman (aguamarina), banda amarilla y roja (rojo), banda amarilla (amarillo), rayos (piel). También se indica la distribución de las subespecies (o razas) de cada anillo mimético, detallado en la zona inferior de la figura. Esta figura se modificó a partir de [14].Estudios filogeográficos del gen optix (responsable de controlar las coloraciones alares rojizas [15]) muestran que el fenotipo ‘dennis-ray’ es derivado del fenotipo ‘postman’ [16]. Sin embargo, a la fecha no se ha estudiado la historia evolutiva de otros loci de coloración de gran efecto, como el locus Yb (responsable de la barra amarilla en el ala posterior [17]) y, por ende, se desconoce si la distribución geográfica actual de las razas ‘postman’ representa 7 casos de convergencia independientes o, por el contrario, es un único fenotipo cuya distribución continua se disgregó gracias a la aparición del exitoso fenotipo mimético ‘dennis- ray’.Aprovechando el conocimiento sobre la genética de la coloración en H. melpomene [12-14], la disponibilidad de un muestreo excepcional de la radiación del clado H. melpomene/H. cydno/H. timareta, y la disponibilidad de un genoma de referencia para este clado [18], en este proyecto: (i) se estudiará si la convergencia fenotípica entre todos los pares miméticos de H. melpomene y H. timareta se debe a varios eventos independientes de introgresión de los mismos alelos en tres loci de patrón de coloración o, por el contrario, es un único evento de introgresión que involucra el mismo alelo en cada uno de dichos loci; y (ii) se establecerá si la convergencia en patrones de coloración dentro de las razas de H. melpomene es producto de las mismas variantes alélicas para los dos fenotipos ‘postman’ y ‘dennis-ray’.
Understanding the mechanisms and forces that promote and maintain adaptive phenotypic variation in nature is a fundamental question in evolutionary biology. In recent years a major breakthrough has been made in the discovery of genes that control the formation of adaptive morphological diversity [1-6], but little is known about the genetic architecture and geographic and phylogenetic distribution of adaptive alleles they segregate into wild populations [7]. Moreover, some of these populations may evolve similar traits when faced with the same selection pressure, known as phenotypic convergence [8,9].Convergent evolution can arise at the genetic level as a product of any of the following processes: (i) independent evolution of mutations that produce the same trait in different populations or species, (ii) ancestral polymorphism differentially distributed among descendant lineages, and (iii) by introgression. There are more than 100 examples that illustrate how the three processes contribute to convergent evolution [8,10], however, few studies have evaluated the frequency (number of times) with which such adaptations arise at the population level and the demography and phylogeography of these, particularly in animals. Moreover, few studies have tested whether convergent evolution is the result of only one of these processes or, on the contrary, may result from the combination of several of them [11].The butterflies of the genus Heliconius are a classic example of convergent evolution, where species living in sympatry share the same coloration pattern to alert predators about their toxicity [12,13]. In these butterflies, convergence between distantly related species such as H. melpomene and H. erato results from the emergence of independent mutations in the same genomic region, but for closely related species such as H. melpomene and H. timareta, mimetic convergence is the result of adaptive introgression [12-14]. There are at least 7 geographical cases where forms of H. timareta mimic H. melpomene and H. erato (Figure 1) and, although this mimesis is known to be the product of introgression of coloration genes from H. melpomene to H. timareta, it is not yet known whether this mimic convergence is due to H. melpomene and H. erato (Figure 1): (i) multiple local introgression events of a single causal allele, (ii) multiple introgression events of different causal alleles, or (iii) a single introgression event with subsequent dispersion of the introgressed allele.Within H. melpomene, the 'postman' phenotype (red band in the anterior wing and yellow bar in the posterior wing) is found in at least 7 geographic breeds with disjunct distribution throughout Central and South America (Figure 1), while the alternate 'dennis-ray' phenotype (orange patch in the anterior wing and rays in the posterior wing) is distributed continuously in the Amazon region with at least 9 breeds converging to this phenotype (Figure 1).Geographical distribution of the convergent radiations of H. erato, H. melpomene and H. timareta. The distribution of the main phenotypes is indicated: red band (fuchsia), dennis-ray (yellow), postman (aquamarine), yellow and red band (red), yellow band (yellow), rays (skin). The distribution of the subspecies (or breeds) of each mimetic ring, detailed in the lower part of the figure, is also indicated. This figure was modified from [14].Phylogeographic studies of the optix gene (responsible for controlling reddish wing colorations [15]) show that the 'dennis-ray' phenotype is derived from the 'postman' phenotype [16]. However, to date the evolutionary history of other high-effect coloration loci such as the Yb locus (responsible for the yellow bar in the posterior wing [17]) has not been studied and therefore it is not known whether the current geographic distribution of the 'postman' races represents 7 independent convergence cases or, on the contrary, it is a single phenotype whose continuous distribution was disintegrated thanks to the appearance of the successful mimetic phenotype 'dennis- ray'.Taking advantage of the knowledge on the genetics of coloration in H. melpomene [12-14], the availability of an exceptional sampling of the radiation of the H. melpomene/H. cydno/H. timareta clade, and the availability of a reference genome for this clade [18], in this project: (i) it will be studied whether the phenotypic convergence between all the mimetic pairs of H. melpomene and H. timareta is due to several independent introgression events of the same alleles in three coloration pattern loci or, conversely, it is a single introgression event involving the same allele in each of those loci; and (ii) it will be established whether the convergence in coloration patterns within the H. timareta breeds is due to several independent introgression events of the same alleles in three coloration pattern loci or, conversely, it is a single introgression event involving the same allele in each of those loci; and (ii) it will be established whether the convergence in coloration patterns within the H. melpomene and H. timareta breeds is due to several independent introgression events of the same alleles in three coloration pattern loci or, conversely, it is a single introgression event involving the same allele in each of those loci. melpomene is a product of the same allelic variants for the two phenotypes 'postman' and 'dennis-ray'.
