ANTECEDENTES: La historia evolutiva de la biodiversidad en América del Sur ha sido poco estudiada en el bosque tropical estacionalmente seco (SDTF, por sus siglas en inglés). La diversificación de especies en este ecosistema puede tener una doble explicación. En primer lugar, las conexiones intermitentes en el Pleistoceno medio y tardío promovieron la dispersión de especies y/o la conectividad genética entre linajes aislados en parches disjuntos de bosque. En segundo lugar, la especiación alopátrica ocurrió inmediatamente después de la formación y colonización del SDTF en el Neógeno. En este estudio, investigamos la diversificación de Psammolestes, un género endémico del SDTF y naturalmente infectado con Trypanosoma cruzi (agente de la enfermedad de Chagas), utilizando una combinación de métodos filogenéticos, genética de poblaciones y modelos de nicho, y evaluamos la confiabilidad de las tres morfoespecies actualmente reconocidas.RESULTADOS: Nuestros análisis de múltiples loci recuperaron a P. coreodes y P. tertius en un clado monofilético hermano de P. arthuri. Las pruebas de delimitación de especies identificaron a estos linajes como especies diferentes a pesar de la variación genética compartida observada entre P. coreodes y P. tertius en cinco genes. Además, la variación genética del género se agrupó en tres grupos que fueron consistentes con las tres morfoespecies. Nuestro modelo demográfico predijo un escenario de divergencia en ausencia de flujo génico, sugiriendo que los haplotipos mixtos pueden ser el resultado de variación ancestral compartida desde la divergencia de las especies subtropicales-templadas P. coreodes y P. tertius. En contraste, la especie tropical P. arthuri estaba altamente diferenciada de las otras dos en todas las pruebas de estructura genética, y consistentemente, el algoritmo de Monmonier identificó una clara barrera geográfica que separa a esta especie de P. coreodes y P. tertius.CONCLUSIONES: Encontramos tres linajes genéticamente estructurados dentro de Psammolestes que divergieron en ausencia de flujo génico en el Mioceno tardío. Este resultado respalda un escenario de formación de especies impulsado por el aislamiento geográfico en lugar de la divergencia frente al flujo génico asociado con las oscilaciones climáticas en el Pleistoceno. Además, identificamos la cuenca del Amazonas como una barrera climática que separa las especies tropicales de las subtropicales-templadas, promoviendo así la especiación alopátrica después de la dispersión a larga distancia. Finalmente, cada especie de Psammolestes ocupa nichos climáticos diferentes, lo que sugiere que la conservación de nichos no es crucial para la diferenciación de especies. Estos hallazgos influyen en los programas actuales de vigilancia de vectores de la enfermedad de Chagas en la región.
BACKGROUND: The evolutionary history of biodiversity in South America has been poorly studied in the seasonal dry tropical forest (SDTF). Species diversification in this ecosystem may have a twofold explanation. First, intermittent connections in the middle and late Pleistocene promoted species dispersal and/or genetic connectivity between lineages isolated in disjunct patches of forest. Second, allopatric speciation proceeded immediately after the formation and colonization of the SDTF in the Neogene. Here we studied the diversification of Psammolestes, a genus endemic of the SDTF and naturally infected with Trypanosoma cruzi (agent of Chagas disease), using a combination of phylogenetic, population genetics and niche model methods, and evaluated the reliability of the three morphospecies currently recognized.RESULTS: Our multilocus analyses recovered P. coreodes and P. tertius in a monophyletic clade sister to P. arthuri. Species delimitation tests recovered these lineages as different species despite the shared genetic variation observed between P. coreodes and P. tertius in five genes. Also, genetic variation of the genus clustered in three groups that were consistent with the three morphospecies. Our demographic model predicted a scenario of divergence in absence of gene flow, suggesting that mixed haplotypes may be the result of shared ancestral variation since the divergence of the subtropical-temperate species P. coreodes and P. tertius. In contrast, the tropical species P. arthuri was highly differentiated from the other two in all tests of genetic structure, and consistently, the Monmonier's algorithm identified a clear geographical barrier that separates this species from P. coreodes and P. tertius.CONCLUSIONS: We found three genetically structured lineages within Psammolestes that diverged in absence of gene flow in the late Miocene. This result supports a scenario of species formation driven by geographical isolation rather than by divergence in the face of gene flow associated with climatic oscillations in the Pleistocene. Also, we identified the Amazon basin as a climatic barrier that separates tropical from subtropical-temperate species, thus promoting allopatric speciation after long range dispersion. Finally, each species of Psammolestes occupies different climatic niches suggesting that niche conservatism is not crucial for species differentiation. These findings influence the current vector surveillance programs of Chagas disease in the region.
