Resumen
- Colonization of new habitats is typically followed by divergent selection acting on traits that are immediately important for fitness. For example, differences between sensory environments are often associated with variation in sensory traits critical for navigation and foraging. However, the extent to which the initial response to novel sensory conditions is mediated by phenotypic plasticity, and the contribution of sensory or neural adaptation to early species divergence remains unclear. We took advantage of repeated cases of speciation in Heliconius butterflies with independent allopatric distributions in the west of the Colombian and Ecuadorian Andes. Using volumetric brain measurements, we analyzed patterns of investment in primary sensory processing areas of the brain across different localities and habitats. We find that a higher altitude species, Heliconius chestertonii, differs in levels of investment in visual and olfactory brain components compared with its lower altitude relative H. erato venus, mainly attributable to broad-sense heritable variation as inferred from comparisons between wild and common-garden-reared individuals. We provide evidence that this variation is consistent with divergent selection, and compare these shifts with those reported for another high-altitude species, H. himera, and its parapatric lowland counterpart, H. erato cyrbia, to demonstrate parallel reductions in the size of specific optic lobe neuropils. Conversely, for the antennal lobe, we detected different trait shifts in H. himera and H. chestertonii relative to their lowland H. erato neighbors. Overall, our findings add weight to the adaptive potential of neuroanatomical divergence related to sensory processing during early species formation.Repeated associations between trait variation and environmental shifts may indicate adaptation to local sources of natural selection. For instance, in sticklebacks, independent populations in separate freshwater habitats have evolved reduced armored plating, suggesting equivalent phenotypic responses to shared sources of natural selection. We compared independent cases of ecological divergence in Heliconius butterflies distributed along altitudinal gradients from sea level to mid-elevation in the west of the Colombian and Ecuadorian Andes. Shifts in altitude involve repeated, abrupt transitions from wet, large-leaved, warm forests to higher altitude scrub forests that are drier and more exposed. We tested hypotheses about the role of these ecological shifts in driving adaptive evolution in neuroanatomical traits during speciation. We showed that in Heliconius, independent changes in forest type have been accompanied by heritable, parallel patterns of divergence in investment in visual processing in the brain. We propose these differences likely facilitate species divergence in the face of ongoing gene flow.
- La colonización de nuevos hábitats suele ir seguida por una selección divergente que actúa sobre rasgos inmediatamente importantes para la aptitud biológica. Por ejemplo, las diferencias entre ambientes sensoriales a menudo están asociadas con variación en rasgos sensoriales críticos para la navegación y la búsqueda de alimento. Sin embargo, aún no está claro en qué medida la respuesta inicial a condiciones sensoriales novedosas está mediada por plasticidad fenotípica, ni cuál es la contribución de la adaptación sensorial o neural a la divergencia temprana entre especies.Aprovechamos casos repetidos de especiación en mariposas Heliconius con distribuciones alopátricas independientes en el occidente de los Andes colombianos y ecuatorianos. Usando mediciones volumétricas del cerebro, analizamos patrones de inversión en áreas cerebrales responsables del procesamiento sensorial primario en diferentes localidades y hábitats. Encontramos que una especie de mayor altitud, Heliconius chestertonii, difiere en los niveles de inversión en componentes cerebrales visuales y olfativos en comparación con su pariente de menor altitud, H. erato venus, una diferencia atribuible principalmente a variación heredable de sentido amplio, según se infiere de comparaciones entre individuos silvestres y criados en condiciones controladas.Proporcionamos evidencia de que esta variación es consistente con una selección divergente, y comparamos estos cambios con los reportados para otra especie de gran altitud, H. himera, y su contraparte de tierras bajas, H. erato cyrbia, para demostrar reducciones paralelas en el tamaño de neuropilos específicos del lóbulo óptico. En cambio, para el lóbulo antenal, detectamos cambios diferentes en H. himera y H. chestertonii en relación con sus vecinos de tierras bajas de H. erato.En conjunto, nuestros hallazgos refuerzan el potencial adaptativo de la divergencia neuroanatómica relacionada con el procesamiento sensorial durante las etapas tempranas de la formación de especies. Las asociaciones repetidas entre la variación de rasgos y cambios ambientales pueden indicar adaptación a fuentes locales de selección natural. Por ejemplo, en los espinosos (sticklebacks), poblaciones independientes en distintos hábitats de agua dulce han evolucionado hacia una reducción del revestimiento acorazado, lo que sugiere respuestas fenotípicas equivalentes frente a fuentes compartidas de selección natural.Comparamos casos independientes de divergencia ecológica en mariposas Heliconius distribuidas a lo largo de gradientes altitudinales desde el nivel del mar hasta elevaciones medias en el occidente de los Andes colombianos y ecuatorianos. Los cambios de altitud implican transiciones repetidas y abruptas de bosques húmedos, cálidos y de hojas grandes a bosques de matorral de mayor altitud, más secos y expuestos. Evaluamos hipótesis sobre el papel de estos cambios ecológicos en la evolución adaptativa de rasgos neuroanatómicos durante la especiación. Mostramos que, en Heliconius, los cambios independientes en el tipo de bosque han estado acompañados por patrones paralelos y heredables de divergencia en la inversión cerebral en el procesamiento visual. Proponemos que estas diferencias probablemente facilitan la divergencia entre especies a pesar del flujo génico continuo.